Conflict and co-adaptation : the evolution of parental care in a wild bird species.

Datum: 22 januari 2016

Locatie: Campus Drie Eiken, Promotiezaal Q0.02 - Universiteitsplein 1 - 2610 Antwerpen-Wilrijk

Tijdstip: 14 uur

Organisatie / co-organisatie: Departement Biologie

Promovendus: Carsten Lucass

Promotor: Wendt Müller & Marcel Eens

Korte beschrijving: Doctoraatsverdediging Carsten Lucass - Departement Biologie



Abstract

Ouderlijke zorg heeft betrekking op de overdracht van hulpbronnen naar, en bescherming van, de nakomelingen door de moeder, de vader, of beiden. Dit is een wijdverspreid gedrag binnen het dierenrijk, omdat het de ‘fitness’ van de ouders kan verbeteren, via verhoogde conditie en overleving van de jongen. Desalniettemin, zijn er kosten verbonden aan ouderlijke zorg, wat het een investering voor de ouders maakt. Ouders en hun nakomelingen zijn niet volledig verwant, waardoor beide partijen deze kosten verschillend inschatten. Nakomelingen willen meer zorg dan ouders bereid zijn te voorzien, wat leidt tot een conflict tussen beiden (=ouder-nakomeling conflict). Ouderlijke zorg vergt ook communicatie met de nakomelingen, via het bedelen om eten, waar ouders vervolgens op reageren met voedselvoorziening. De expressie van beide eigenschappen hangt -vanwege de wederkerige interactie- niet enkel van een individu’s eigen genotype af (directe genetische effecten), maar ook van het genotype van de individuen waar het een interactie mee heeft (indirecte genetische effecten). Deze vorm van sociale selectie is interessant, omdat niet alleen het individu, maar ook de (sociale) omgeving kan evolueren, omdat beiden genen dragen. Dit betekent dat de gedragseigenschappen in kwestie tegelijkertijd initiator én doelwit van selectie zijn, en dat complexe evolutionaire trajecten het gevolg zullen zijn.

Een consequentie van dit wederkerige samenspel is dat beide eigenschappen verwacht worden te kunnen co-adapteren, wat inderdaad is aangetoond in theoretische alsook empirische studies. Maar, de meeste van deze empirische studies zijn uitgevoerd in gevangenschap, waar relevante selectiedrukken, die in natuurlijke condities (bijvoorbeeld foerageer kosten, predators, parasieten), niet aanwezig zijn. Hierdoor blijft een conclusie voor de adaptieve waarde van co-adaptatie moeilijk. Bovendien is het samenspel tussen beide partijen zeer dynamisch. Ouders voeden afhankelijk van veranderingen in het bedelgedrag van nakomelingen, terwijl nakomelingen hun bedelgedrag aanpassen afhankelijk van veranderingen van de toevoer van voedsel, en de daardoor veroorzaakte verandering van honger niveau. Deze dynamiek kan begrepen worden door middel van gedragsreactienormen (=responsiviteit), dit houdt in dat de verandering van een gedrag over een gradiënt in de omgeving wordt bekeken. Echter, de meeste studies gebruiken een vrij statische aanpak, wat betekent dat zij naar gemiddelde gedragsniveaus kijken. In deze thesis besloot ik daarom het ouder-nakomeling conflict te bestuderen (op het niveau van de gedragsreactienorm) in een wilde vogelsoort, de pimpelmees (Cyanistes caeruleus), en in acht te nemen hoe dit door omgevingsfactoren wordt beïnvloed.

Hiertoe berekende ik de gedragsreactienorm van ouderlijke voorziening als het verschil tussen de voorzieningssnelheid van een individu ten opzichte van een experimenteel vergroot broedsel (wat een verhoogde vraag naar zorg representeert), en ten opzichte van een experimenteel verkleind broedsel (wat een verlaagde vraag naar zorg representeert). De gedragsreactienorm voor bedelen werd op eenzelfde manier berekend, door de verandering van bedelen in reactie tot veranderingen in honger (het verschil tussen 60 minuten en 120 minuten voedsel onthouding) in kaart te brengen. Met deze aanpak vond ik inderdaad co-adaptatie op het fenotypische niveau (hoofdstuk 2). De gedragsreactienorm voor ouderlijke voedselvoorziening van pimpelmees vaders, maar niet moeders, was negatief gelinkt aan de reactienorm van het bedelgedrag van de nakomelingen. Dit interessante sekse-specifieke patroon suggereert dat vaders die relatief weinig reactie tonen op veranderingen in de vraag van de nakomelingen, nakomelingen hebben die sterk in hun bedelgedrag toenemen wanneer zij meer honger hebben. Op deze manier, zou de evolutie van de lage responsiviteit van vaders een manier kunnen zijn om exploitatie te voorkomen. Het is echter niet duidelijk waarom dit type verband niet wordt gevonden bij de vrouwen. Een mogelijke verklaring voor waarom dit patroon is gevonden bij mannen, en niet bij vrouwen, kan zijn dat veranderingen in broedselgrootte waarschijnlijk niet enkel effect hebben op ouderlijke voedselvoorziening, maar ook op andere zorg-gerelateerde gedragingen, zoals schoonmaakgedrag, wat enkel door vrouwen wordt uitgevoerd. Dus, vrouwen hebben misschien een keuze moeten maken tussen schoonmaken of voederen, waardoor dit verband werd gemaskeerd bij de vrouwen.

Toen ik de responsiviteit in voedselvoorziening van ouders op het bedelgedrag van nakomelingen via de playback van bedelen onderzocht, vond ik dat de responsiviteit van beide ouders positief gelinkt was aan bedelgedrag van hun nakomelingen, terwijl deze groot gebracht waren door pleegouders (hoofdstuk 3). Dit werd echter pas duidelijk na het corrigeren voor tijd van blootstelling aan deze playback, omdat moeders meer tijd doorbrengen in het nest, en dus de behandeling vaker ondergingen. De positieve correlatie suggereert dat ouders voedselvoorziening controleren, en dat het de nakomelingen zijn, die hun bedelgedrag moeten aanpassen in reactie op voedselvoorziening. Ouderlijke controle is meer evident in soorten waar er meer dan eens gebroed wordt (omdat het dan verwacht wordt dat ouders overgebleven hulpbronnen bijhouden met oog op toekomstige nakomelingen), of wanneer omgevingsfactoren, zoals de hoeveelheid beschikbaar voedsel, ongunstig zijn, en dus een limitatie vormen voor foerageergedrag. Nakomelingen zijn met name in deze laatste situatie vrij machteloos om ouderlijke voedselvoorziening te verhogen door middel van bedelen. Inderdaad, vond ik tijdens het jaar van de studie, dat moeders het eieren leggen en incuberen van de eieren, en dus het uitkomen van de nakomelingen, uitstelden, wat suggereert dat er ongunstige omgevingsomstandigheden waren. Echter, de vraag of ouders ofwel nakomelingen (via bedelen) de controle hebben over voedselvoorziening blijft een speculatie, omdat we theoretische voorspellingen missen betreffende de co-evolutie van gedragsreactienormen.

In een volgende stap onderzocht ik de kosten die geassocieerd worden met de stabilisatie van co-adaptatie. Wanneer ouderlijke eigenschappen verkeerd worden gekoppeld met die van hun nakomelingen (bijvoorbeeld via het verwisselen van broedsels tussen ouders), kan het zijn dat nakomelingen die veeleisend zijn, beperkt worden in hun groei wanneer hun kostelijke bedelgedrag niet volledig wordt beloond door ouders die een lage voedselvoorziening beoefenen. Aan de andere kant, kunnen ouders worden beperkt in hun overleving of toekomstig reproductieve prestaties, wanneer zij geconfronteerd worden met nakomelingen die meer vragen dan hun eigenlijke nakomelingen. Door het verwisselen van broedsels, voor het uitkomen van de eieren, kon ik achterhalen dat de groei van nakomelingen niet enkel afhing van het fenotype van de pleegouders (voorzieningssnelheid), maar ook van het fenotype van de nakomeling (bedelintensiteit) (hoofdstuk 4). Veeleisende nakomelingen hadden het laagste gewicht bij uitvliegen wanneer zij werden grootgebracht door pleegouders die een lage voedselvoorziening uitvoerden (omdat het bedelgedrag niet volledig beloond werd), terwijl zij het hoogste gewicht bereikten wanneer ze werden grootgebracht door ouders die veel voedselvoorziening uitvoerden. Het gewicht bij het uitvliegen van minder veeleisende nakomelingen was middelmatig, zowel wanneer zij opgroeiden bij ouders die veel voedsel voorzagen, als weinig. Verder, bleek het dat moeders geen fitness kosten betalen betreffende toekomstig reproductief succes wanneer zij niet hun eigen jongen grootbrachten. Helaas heb ik nog niet kunnen vaststellen of dit voor vaders ook kostelijk is, maar het lijkt logisch dat pimpelmees ouders meer controle (maar niet de volledige controle) hebben over voedselvoorziening omdat kosten voornamelijk in het nadeel zijn van de partij die geen controle heeft over de voedselvoorziening.

Zoals hierboven besproken, is ouderlijke zorg afhankelijk van ouder-nakomeling communicatie. Nakomelingen delen persoonlijke informatie betreffende hun honger niveau via vocale en visuele bedel vertoningen, waar ouders vervolgens op reageren met het voorzien van voedsel. Echter, lawaai wordt steeds intenser, langduriger en heviger, wat vocale communicatie kan beïnvloeden (en kan uiteindelijk de co-evolutie dynamiek beïnvloeden), wat ik in een ander experiment heb onderzocht (hoofdstuk 5). Door het afspelen van snelweg lawaai vergrootte de kans dat nakomelingen niet reageerden op een ouder die voedsel kwam voorzien. Ouders onderschatten hierdoor bedelgedrag, vermoedelijk door lagere bedelniveaus, en gingen minder voedsel voorzien. Dit suggereert dat lawaai een wezenlijk effect kan hebben op de studies van de nakomelingen. Het gevolg kan zijn dat het vocale aspect van bedelen in lawaaierige omgevingen minder belangrijk zal worden en dus zal afnemen op evolutionaire schaal, en dat ouders meer moeten vertrouwen op andere (visuele) signalen die niet beïnvloed worden door lawaai.

Vanuit een mechanistisch standpunt, kan co-adaptatie veroorzaakt worden door een genetische correlatie of gedreven worden door maternale effecten. Voornamelijk maternale effecten die optreden voor het uitkomen van de eieren, kunnen een belangrijke rol spelen in de verfijning van het fenotype van de nakomelingen ten opzichte van de capaciteit van de ouders. Dit laatste kan gereflecteerd worden in de expressie van ornamenten, waarvan wordt verwacht dat zij individuele kwaliteit signaleren. Ik onderzocht een mogelijke relatie tussen investering in reproductie en het uitdrukken van eigenschappen van een ouder, en ik vond dat maternale, maar niet paternale borst kleuringen (gebaseerd op carotenoïden), positief gelinkt was met bedelgedrag van de genetische nakomelingen (hoofdstuk 6). Ik stelde de hypothese dat dit kon worden bereikt door maternale depositie van carotenoïden in de eierdooier. Deze maternale gemedieerde veranderingen in het fenotype van de nakomelingen (bedelgedrag) zijn enkel vertaald in voordelen voor groei, wanneer nakomelingen worden grootgebracht door hun eigen ouders, wat wederom een kost voor nakomelingen suggereert wanneer zij niet door hun eigen moeders worden grootgebracht. Desalniettemin, alle andere (negatieve) resultaten onderbouwen de huidige stand van bewijsaanvoer dat structurele of op pigment gebaseerde kleuring van de veren van pimpelmezen niet consistent zijn gecorreleerd met eigenschappen betreffende reproductie en overleving.

In conclusie, heb ik in een serie van elkaar opeenvolgende experimenten in een wilde vogelsoort, de pimpelmees, laten zien dat het hoogst relevant is om de recent geïmplementeerde gedragsreactienorm te introduceren in de studie van ouder-nakomeling co-adaptatie, en dat ouder-nakomeling communicatie wordt gevormd door omgevingsfactoren, zelfs tot buiten de familie zelf. Dit laatste laat zien hoe belangrijk het is om experimentele studies in het wild uit te voeren, waar natuurlijke selectie inwerkt op (experimenteel gemanipuleerde) eigenschappen. Maar deze experimenten laten ook zien dat er meer ontwikkeling nodig is, betreffende een conceptueel theoretisch kader, onderliggende mechanismen, en functionele consequenties om de (co-)evolutionaire dynamiek van ouder-nakomeling co-adaptatie te kunnen begrijpen.