To beg or not to beg - Evolutionary ecological perspectives on bird family life

Datum: 30 juni 2017

Locatie: Campus Drie Eiken, R2 - Universiteitsplein 1 - 2610 Antwerpen-Wilrijk (route: UAntwerpen, Campus Drie Eiken)

Tijdstip: 17 uur

Promovendus: Nolwenn Fresneau

Promotor: Wendt Müller

Korte beschrijving: Doctoraatsverdediging Nolwenn FRESNEAU - Faculteit Wetenschappen, Departement Biologie



Abstract

Sommige soorten investeren veel energie in het grootbrengen van hun jongen om de conditie en overlevingskans van hun nakomelingen te verhogen. Deze ouderzorg vereist optimale communicatie om er voor te zorgen dat hulpbronnen op een optimale manier worden overgebracht. In verschillende vogel- en insectensoorten vertonen de nakomelingen dan ook uitgesproken sollicitatiegedrag, ook wel bedelgedrag genaamd. Dit signaal kan akoestisch, visueel, of gedragsmatig zijn en heeft als doel om voedergedrag uit te lokken bij de ouders. Ouders kunnen op deze manier cryptische informatie verwerven over hun nakomelingen. Ondanks dat voedergedrag essentieel is voor de ontwikkeling en overleving van de jongen gaat het gepaard met kosten voor de ouders. Als gevolg van een asymmetrie in verwantschap is de inschatting van deze kosten verschillend tussen ouders en nakomelingen. Hierdoor ontstaan er verschillende belangenconflicten over de hoeveelheid te investeren hulpbronnen.

Aangezien elk jong meer verwant is aan zichzelf dan aan zijn ouders, zorgt selectie ervoor dat jongen meer hulpbronnen vragen dan hun ouders bereidt zijn te geven. Bedelgedrag zou aldus kunnen fungeren als een middel om de ouders te manipuleren, en volgens het handicap principe zou het dan ook gepaard moeten gaan met een kost om de eerlijkheid te garanderen. Het experimenteel kwantificeren van de kosten geassocieerd met bedelgedrag is echter moeilijk gebleken. Het evolutionaire traject van bedel- en voedergedrag wordt namelijk niet enkel beïnvloed door het conflict tussen ouders en nakomelingen maar is eveneens een voorbeeld van sociale selectie, aangezien bedel- en voedergedrag elkaar wederzijds beïnvloeden. Beide gedragingen vormen dus zowel het doel als de druk van selectie, en er wordt dan ook verwacht dat ze co-evolueren en potentieel genetisch gecorreleerd raken. Indien beide gedragingen inderdaad co-variëren, en bepaalde combinaties van voeder- en bedelgedrag tot grotere fitness voordelen leiden, dan zouden individuen met beide kenmerken een selectief voordeel moeten hebben.

Bovendien bestaat er in nesten met meer dan één jong eveneens competitie tussen de nestjongen onderling. Elk jong is meer verwant aan zichzelf dan aan de andere jongen in het nest, en evolutie zou dus het ontstaan van egoïstische gedragingen die zorgen voor een groter individueel aandeel van de hulpbronnen moeten bevoordelen. De optimale bedelstrategie is echter eveneens afhankelijk van zowel het competitieve vermogen als de noden van de andere jongen in het nest, en aldus van de kans op het verkrijgen van voedsel. Om optimaal bedelgedrag te vertonen is het dus cruciaal dat een jong rekening houdt met zijn sociale omgeving (i.e. de andere nestjongen). Dit kan leiden tot coöperatie en negotiatie tussen de nestjongen, waardoor de kosten van het conflict gereduceerd worden. Voorbeelden van zulke strategieën zijn echter beperkt, en het is onduidelijk welke vorm van selectie de één of andere strategie bevoordeelt.

Aangezien het de ouders zijn die beschikken over de hulpbronnen zal hun response en beslissing om te voederen de ultieme drijvende selectiekracht vormen. Deze beslissing is echter ook geassocieerd met een belangenconflict, met name een seksueel conflict over de bijdrage die elke ouder levert in het voederen van de jongen. Wanneer beide ouders bijdragen aan ouderzorg zijn ze typisch niet verwant aan elkaar. De voordelen van ouderzorg (groei en overleving van de jongen) zijn afhankelijk van de bijdrage van beide ouders, maar elk individu betaald enkel de kosten van zijn eigen bijdrage. Bijgevolg is het voordelig voor elke ouder dat de partner meer investeert in ouderzorg in vergelijking met de eigen investering. Een belangrijke consequentie van dit conflict is dat elke ouder geneigd is minder te investeren om aldus exploitatie door de partner te vermijden. Onderhandeling, dat zorgt voor coördinatie tussen de ouders, speelt dan mogelijk een sleutelrol in het verminderen van de kosten geassocieerd met dit conflict. Aangezien het succes van bedelgedrag uiteindelijk afhankelijk is van de bereidheid van de ouders in het voorzien van ouderzorg heeft de uitkomst van dit conflict consequenties voor de nakomelingen.

Samengevat is het doel van deze thesis het verwerven van betere inzichten in de evolutie van bedelgedrag, rekening houdend met de complexe sociale omgeving gevormd door de ouders en andere verwante nestjongen.

Ten eerste, heb ik een artificieel selectie experiment uitgevoerd gebruik makend van ‘Fife fancy’ kanaries (Serinus canaria) als model soort. Hierbij werden kanaries bidirectioneel geselecteerd voor bedelgedrag. Na drie generaties van artificiële selectie ontstonden twee rassen die significant verschilden in de hoeveelheid bedelgedrag. Nestjongen uit het ras die weinig bedelen groeiden significant sneller dan voor selectie, en produceerden als adult ook meer uitvliegende jongen. Er is dus een duidelijk voordeel verbonden aan minder bedelen. Deze resultaten suggereren dat, voor selectie, bedelgedrag van de nestjongen een overdreven signaal vormt en dat ouders reageren op de hoge noden van het broedsel door hun broedselgrootte te reduceren. De totale kost geassocieerd met ouderzorg blijft dus nagenoeg constant, door de wisselwerking tussen het aantal nestjongen en de vraag van deze jongen.

Ik vond echter geen bewijs voor een genetische correlatie tussen bedelgedrag van de jongen en voedergedrag van de ouders. Voedergedrag verschilde niet tussen de twee selectielijnen, wat aangeeft dat er geen gecorreleerde selectie was met bedelgedrag.

Eerdere studies hebben echter reeds aangetoond dat voedergedrag van de ouders en bedelgedrag van de jongen co-variëren. Aangezien ik geen genetische correlatie vond tussen beide, onderzocht ik als volgende stap of gedragsplasticiteit mogelijk een onderliggend mechanisme vormt voor de vaak geobserveerde co-variatie tussen bedel- en voedergedrag.

Hiervoor kwantificeerde ik de interacties tussen ouders en nakomelingen bij twee verschillende hongerniveaus van de jongen. Deze setup liet een zogeheten ‘behavioural reaction norm’ en ‘(co-)variance partitioning approach’ toe. Deze laatste benadering laat toe om de co-variatie op te splitsen in co-variatie op het tussen-nest niveau, wat een indicatie geeft over genetische en permanente omgevingseffecten (i.e. gefixeerde strategie), en co-variatie op het binnen-nest niveau, wat responsiviteit/plasticiteit beschrijft (i.e. conditionele strategie). Mijn experiment toonde aan dat fenotypische co-variatie voornamelijk veroorzaakt werd door gedragsplasticiteit. Dit geeft aan dat de fenotypische co-variatie tussen gedragingen van ouders en nakomelingen wordt veroorzaakt doordat beide hun gedrag  plastische aanpassen aan elkaar.

Aangezien ik aantoonde dat ouders en nakomeling hun gedrag aanpassen aan elkaar, focuste ik in de volgende stap op competitie tussen verwante nestjongen, waarbij ik naging hoe het hongerniveau en de conditie van de andere nestjongen de bedelstrategieën beïnvloedt. Er werden twee experimenten uitgevoerd: het eerste was een verzadigingsexperiment met kanaries in gevangenschap, en het tweede een voedseldeprivatie experiment bij in het wild levende pimpelmezen (Cyanistes caeruleus). Bij kanaries vond ik dat enkel vrouwelijke jongen eerlijk reageerden, door significant minder te bedelen wanneer ze verzadigd waren. Mannelijke jongen daarentegen wijzigden hun bedelgedrag niet op basis van hun verzadigingsniveau. De response van nestjongen op het hongerniveau van hun broers of zussen was eerder klein, ondanks dat dit de kost van competitie zou kunnen mediëren.  Enkel vrouwelijke nestjongen reageerde met een lagere bedelintensiteit wanneer het andere nestjong verzadigd was. Vrouwelijke kanariejongen lijken dus meer gevoelig te zijn voor zowel hun eigen intrinsieke noden als voor veranderingen in hun sociale omgeving.

Pimpelmeesjongen bedelden langer in response op de experimenteel geïnduceerde hogere hongerniveaus. Opnieuw werd er een differentiële bedelstrategie gevonden, dit maal afhankelijk van de positie van de jongen in de rangorde. Hoewel de lichtste jongen hun bedelniveau niet aanpasten aan het hongerniveau van de andere nestjongen, vond ik, in tegenstelling tot de verwachting, dat zwaardere jongen significant meer bedelden wanneer de lichtere jongen hongeriger waren. Bij beide strategieën (van zowel lichtere als zwaardere jongen) werd echter, in plaats van hun bedelgedrag aan te passen aan de noden van de andere nestjongen om het onderlinge conflict te reduceren, bedelgedrag niet aangepast of juist op een manier waardoor competitie verhoogde. In beide experimenten vond ik dus geen bewijs voor een gecoördineerde bedelstrategie die zou toelaten om de kosten van het conflict tussen nestjongen onderling te reduceren. Zeer intrigerend is dat, in beide experimenten, ouders meer hongerige nestjongen ook meer voedsel gaven, ondanks dat deze laatste potentieel misleidende signalen stuurden.

Ten slotte bestudeerde ik een gedragsmechanisme dat recent werd voorgesteld als verklaring voor de coördinatie van investering als oplossing voor het seksuele conflict tussen de ouders. Dergelijke coördinatie zou verhindert kunnen worden aangezien ouderzorg vaak (1) multidimensionaal, (2) sekse-specifiek en (3) temporeel variabel is. Bij kanaries vertoonden beide seksen een duidelijk taakverdeling in onder meer voedergedrag, broedgedrag en foerageergedrag. Deze taakspecialisaties vervaagden wanneer de nestjongen ouder werden. Wanneer de taken van beide ouders meer gelijkaardig werden, steeg ook de graad van gealterneerde voederbezoeken, een voorgestelde vorm van conditionele coöperatie. Dergelijke coördinatie wordt verwacht een positief effect te hebben op de ontwikkeling van de jongen, maar dit werd niet ondersteund door onze data. Alternatie als een mogelijk mechanisme voor conditionele coöperatie blijkt dus afhankelijk te zijn van de verdeling en specialisatie van verschillende ouderlijke taken, en de ultimate fitness voordelen moeten nog aangetoond worden.

Samengevat draagt mijn doctoraatsthesis bij aan een betere kennis over het evolutionaire-ecologische aspect van bedelgedrag. Ten eerste werd aangetoond dat gedragsplasticiteit en responsiviteit mogelijk een centrale component vormt voor de co-evolutie tussen ouders en nakomelingen. Bovendien blijkt bedelgedrag een multidimensioneel kenmerk dat op een manipulatieve manier gebruikt kan worden in bepaalde contexten. Dit wordt ondersteund door bevindingen in het artificiële selectie experiment, waarbij bedelgedrag in zijn huidige vorm een overdreven signaal vormt.

Daarnaast pasten nestjongen hun bedelgedrag niet op een altruïstische wijze aan.  Ze deinsden niet terug voor competitie wanneer de andere nestjongen meer honger hadden en verhoogden bovendien zelfs de competitie door meer te bedelen. Deze toename in bedelgedrag in de context van competitie zou als gevolg kunnen hebben dat nakomelingen een overdreven signaal sturen. Tot slot, verschillende bedelstrategieën werden niet enkel terug gevonden binnen dezelfde soort maar eveneens binnen hetzelfde nest. De betekent dat een bepaalde strategie optimaal kan zijn in een bepaalde context of onder een bepaalde conditie, maar niet in een andere. De evolutie van bedelgedrag wordt bijgevolg gecompliceerd doordat er verschillende optimale strategieën naast elkaar bestaan.



Url: http://www.uantwerpen.be/wetenschappen